Dominikánský klášter byl v nově vznikajícím městě podle řádové tradice založen roku 1247 králem Přemyslem Otakarem II. Ačkoliv královské založení není písemně doloženo, lze je považovat za možné i vzhledem k potvrzení jiných aktivit králova rádce Bruna ze Schauenburku v Jihlavě. Stejně jako minoritům, kteří do města přišli patrně o trochu dříve, byl pro stavbu jejich kláštera přidělen pozemek přiléhající k městským hradbám. Jejich parcela stála na severovýchodě města v místě staršího osídlení. Stavba kamenného kostela poblíž dřevěného provizoria probíhala v průběhu druhé poloviny 13. století. Zadání dominikánské stavby bylo od samého počátku zcela jiné než u minoritů. Zdejší zadavatel hledal inspiraci v nejmodernějších stavbách současnosti a podle toho si také patrně pozval patřičně způsobilé stavebníky. Možná to souviselo s údajným královským založením, zcela jistě pak se skutečností, že se dominikáni zaměřovali spíše na vyšší vrstvy městského obyvatelstva. Svou vertikalitou, maximálním sjednocením a značným prosvětlením, stejně jako subtilitou stavebních prvků koncepce prostoru kostela jednoznačně odkazuje k vyspělé architektuře klasické gotiky.
Kostel nebo alespoň jeho část byla vysvěcena roku 1261, stavební aktivity na kostele však nejspíš neutichly ani po tomto datu. Při posouzení slohu architektonických článků se jeví jako nejpravděpodobnější, že stavba probíhala pouze po částech, a to v rozmezí poměrně dlouhého časového úseku. V první etapě byly vystavěny obvodové zdi na východ směrovaného kněžiště včetně oken, poté triumfální oblouk, zdi trojlodí i západního průčelí. Z této doby zřejmě pochází i bohatě profilovaný vstupní portál kostela. Výrazně podlouhlé kněžiště mělo pětiboké zakončení, k jeho jižní stěně přiléhala dodnes zachovaná sakristie. Stěny hlavního trojlodí dostaly půdorys blízký čtverci.
V druhé etapě, náležející nejspíše až 80. letům 13. století, se přistoupilo k zaklenutí kněžiště šestidílnou klenbou o dvou polích a osvětlila je nová okna. K dokončení kostel patrně dospěl teprve v třetí stavební etapě, která náležela až 14. století. V prostředí vzkvétajícího středověkého města první poloviny 14. století se relativně dobře dařilo i žebravým řádům. Jihlavští dominikáni v této době upevnili svou pozici ve městě, budovy konventu alespoň zčásti vystavěli v kameni a dostavby se dočkal i klášterní kostel. Z této doby nejspíš pochází i zaklenutí trojlodí devíti poli křížové klenby, která vynášejí čtyři pilíře v prostoru a pilíře obvodových zdí. Po ničivém požáru města v roce 1353, kdy se nově vystavěná klenba trojlodí zřítila, byl kostel postupně obnovován. Podobně jako u minoritů se však dostatek prostředků podařilo získat až po třech desetiletích. O novém zaklenutí trojlodí svědčí nepřesné napojení klenebních žeber na přípory ve zdech. V této stavební fázi je patrné nápadné zjednodušení výzdoby i členění architektonických článků. Tato střízlivost kontrastuje s bohatým členěním užívaným v první stavební etapě, což může souviset se zaměstnáváním snáze dostupných stavebních sil. Dá se předpokládat, že současně s novým zaklenutím lodi byla zbudována i gotická střecha kostela, spolu s menší věží přistavěnou k severovýchodnímu nároží trojlodí.
Klášterní stavby mohly být poničeny během nepokojů husitských válek. Klášter jistě poškodil i požár roku 1525. Příklon větší části obyvatelstva k luteránské reformaci v druhé polovině 16. století však už nepřál nákladným rekonstrukcím. V roce 1604 město vydalo nařízení, podle kterého už žebravé řády nesměly ve městě vybírat almužnu. To vedlo k tomu, že byl na několik let klášter téměř opuštěn. Změna nastala po roce 1620, kdy město prošlo násilnou rekatolizací. Bohaté barokní rekonstrukce z druhé čtvrtiny 18. století se týkaly především budov konventu. Z plánů barokní rekonstrukce kostela se podařilo realizovat úpravu oken kněžiště, výstavbu nové loretánské kaple za kněžištěm, novou střechu a nové vnitřní vybavení kostela.
V druhé polovině 18. století začaly pro dominikány v Jihlavě těžké časy, které vyvrcholily přestěhováním bratří spolu s částí vybavení kostela do blízkého kláštera jezuitů v roce 1781. O tři roky později byl klášter císařským nařízením zrušen úplně. Na dvě století se pak budovy dominikánského kláštera včetně kostela staly majetkem armády. Do kostela bylo vestavěno patro, klenba presbytáře zbořena, triumfální oblouk i okna trojlodí zazděny a barokní kaple zcela zbourána. Po druhé světové válce trojlodí kostela získala do vlastnictví československá církev husitská, která tento prostor renovovala. V roce 1990 byl areál kláštera spolu s presbytářem kostela navrácen dominikánům, ti ho však pro neutěšený stav obratem prodali soukromému investorovi. Klášter tak byl přestavěn na hotel a kněžiště kostela restaurováno. V letech 2009–2011 došlo k další rekonstrukci prostor, podle návrhu Martina Laštovičky byla odstraněna příčka oddělující kněžiště od trojlodí a vytvořena foliová imitace původní šestidílné klenby v presbytáři.
DN